Sono passati 38 giorni da quando Dexter ha salvato sua sorella e ammazzato il killer del camion frigo. Il sergente Doakes continua a credere che c'è qualcosa in Dexter che non lo convince. Dexter intanto cerca qualcuno da uccidere ma quando trova la sua nuova vittima si rende conto di non riuscire ad eseguire il delitto.

A seguito della scoperta del cimitero privato di Dexter viene istituita una task force dell'FBI. Il sergente Doakes, che continua a seguire Dexter nelle sue ore libere, chiede di entrarci ma la sua richiesta viene respinta. Debra Morgan pare non essersi ripresa del tutto. Rita ha problemi ad abituarsi all'idea della morte di suo marito.

Dexter mette gli occhi su una nuova vittima, un killer che di mestiere fa il venditore di auto usate. Nonostante sia la sua preda, Dexter sembra quasi essere affascinato dalla sua figura, così fredda e distaccata. Avendo difficoltà a nascondere le sue attività notturne a Rita, Dexter finisce per insospettirla.

La madre di Rita va a fare visita a Dexter e si accorge che in lui qualcosa non va: che possa scoprire il suo segreto? Masuka pensa di aver trovato una traccia da seguire nel caso del macellaio della baia, nel quale è coinvolto anche Dexter.

Dexter scopre che l'uomo che ha ucciso sua madre è ancora vivo e si mette sulle sue tracce. Quando racconta questo fatto a Lila, lei gli suggerisce di affrontare l'uomo faccia a faccia, come parte del suo recupero dalla dipendenza, e di poter venire con lui.

Sembra che un copy-cat killer abbia fatto suo il modus operandi del "Killer della baia di Miami" e ne stia emulando le gesta, e il dipartimento cerca di fermarlo. Dexter intanto cerca di far sparire un video di sorveglianza che potrebbe incriminarlo.

Dexter riesce finalmente a trovare un modo per liberarsi di Doakes, creando una falsa pista e indirizzando le indagini in un'altra direzione. Nel frattempo, la sua relazione con Lila in intensifica mentre cerca di coniugare il tutto con Rita e i bambini.

Dexter viene attaccato dallo stesso uomo che aveva ucciso sua madre molti anni prima. Nel frattempo Lila cerca un piano per avvicinarsi ancora di più a Dexter, mentre Debra e l'agente Lundy fanno un grande passo avanti nelle investigazioni sul macellaio della baia di Miami.

Mentre Dexter non vuole più saperne di Lila, lei cerca in tutti i modi di rientrare nella sua vita. Nel frattempo Dexter inizia anche ad innervosirsi per la caccia all'uomo creata da Lundy all'interno del dipartimento.

Quando il sergente Doakes rivela il grande segreto di Harry il mondo crolla addosso a Dexter, che non sa più cosa pensare. Nel frattempo Rita permette a Dexter di rientrare nella sua vita e il dipartimento si avvicina al Bay Harbor Butcher.

Ora Dexter deve decidere non solo del suo futuro ma anche di quello delle persone a cui tiene di più. Nel frattempo Lila cerca di ricattare Dexter per farlo riavvicinare a lei ma scopre qualcosa che cambierà la loro relazione per sempre.