Adesso che Peter è in prigione, ingiustamente accusato di omicidio, Neal deve trovare un modo per farlo uscire che non infranga la legge e non comporti un esilio in Alaska, ma l'opportunità giusta si presenta quando un sms di Curtis Hagen gli offre una via di uscita. Ma a quale costo?

Il nuovo agente assegnato come partner di Neal, David Seigel, si interessa subito ad un caso collegato a Mozzie, a capo della Little Star Merchandise, e le indagini portano al vero nome dell'amico di Caffrey. Nel frattempo, Diana porta avanti ore e ore di straordinari nonostante l'ottavo mese di gravidanza, e si mette da sola sulle tracce di un sospettato, Teddy Winters.

Curtis Hagen ha un nuovo compito per Neal, ossia rubare un capitolo di un prezioso - ed inaccessibile - manoscritto all'interno di un museo; per farlo, Mozzie propone di organizzare il classico doppio furto e convincere un terzo ladro a rubare un altro oggetto all'interno dello stesso museo e nello stesso momento, in modo da depistare l'FBI. Nel frattempo, Peter fatica ad abbandonare i pregi ed i divertimenti del suo vecchio lavoro.

Sono passati quindici giorni dalla morte di Seigel e l'FBI è ancora lontana da scoprire la verità, mentre i casi irrisolti si accumulano; Peter decide quindi di richiamare Neal ed indagare insieme come ai vecchi tempi. I buoni intenti durano poco, visto che un uomo, insanguinato e confuso, arriva alla sede dell'Agenzia in cerca di aiuto e commettendo di aver commesso un crimine di cui non ricorda i particolari.

Una vecchia conoscenza di Elizabeth, Patrick Wolcott, torna a casa dopo essere scappato da adolescente e dopo quindici anni di vagabondaggio, ma un quadro di Picasso fa dubitare alla moglie dell'agente dell'FBI che quello sia il vero Patrick. Nel frattempo, Peter prende l'influenza, ma il nuovo hobby di Mozzie, l'apicultura, ha in serbo un rimedio.

L'ottima contraffazione di passaporti porta Peter e Neal ad indagare nel quartiere di Little Odessa, in particolare intorno al mondo che circonda un pericoloso trafficante e la sua bellissima ragazza, professionista di pattinaggio su ghiaccio. Nel frattempo, Rebecca Lowe torna agli uffici dell'FBI per avere spiegazioni su quello che è successo al museo Goshen e al codice di Moscone.

Una vecchia conoscenza dall'accademia di Quantico torna a far capolino nella vita di Peter: Jill, una sua ex, gli chiede aiuto per un caso delicato di cui nessuno può venire a conoscenza e che richiede lavoro in incognito. Nel frattempo, Rebecca e Neal scoprono un tassello in più nel mistero del manoscritto di Mosconi mentre emerge una nuova pista di indagini sull'omicidio di Seigel.

Un nuovo caso per la divisione White Collar dell'FBI porta alla luce uno scheletro di Tirannosauro Rex rubato ed un uovo della stessa specie abbandonato. Nel frattempo, Peter continua a sospettare di Neal ed indagare sui suoi spostamenti, sopratutto dopo aver scoperto chi sia la ragazza che attualmente frequenta.

Quando l'FBI rintraccia il percorso fatto da uno dei gettoni d'oro rubati per conto di Curtis Hagen, il nome che viene fuori è quello del pubblico ministero che ha scagionato Peter: Neal è quindi costretto a fare i salti mortali per far sì che il collega non venga a sapere della verità. Nel frattempo, Caffrey è anche impegnato nel mettere a punto il piano che lo porterà a rubare la vetrata colorata collegata a Mosconi.

Neal tenta di liberarsi di Curtis Hagen consegnandogli il pezzo della vetrata che serve per risolvere il codice di Mosconi, ma il criminale ha un asso nella manica e l'ex truffatore si trova costretto ad aiutarlo per salvare la vita di una persona a lui vicina. Nel frattempo, Peter riceve la notizia che tra due settimane potrebbe definitivamente lasciare New York per Washington.

Adesso che l'FBI è al corrente della seconda vita di Rebecca e di quello che è capace di fare, Peter convince Neal a fare buon viso a cattivo gioco finché non sarà in grado di arrestarla per aver ucciso Hegan e Seigel.

Dopo che Neal confessa a Peter di non voler più lavorare per l'FBI, chiedendogli una lettera di raccomandazione che lo renda definitivamente un uomo libero, i due si ritrovano di nuovo ad affrontare Rebecca quando uno dei suoi telefoni in possesso dell'agenzia squilla, presentando l'opportunità di catturare altri criminali. In questo caso, però, serve che qualcuno si spacci per l'ex di Neal e Diana fa al caso loro.